Команда «Зенит» ведёт свою родословную от коллектива физкультуры Ленинградского металлического завода им. Сталина, на котором 25 мая 1925 года была организована футбольная команда. Поначалу «металлисты» участвовали лишь в районном первенстве, а с 1930 года выступали в чемпионате Ленинграда.

Зенит 20-30-е годы

В 1935–1936 годах с образованием в стране добровольных спортивных обществ ЛМЗ попал под эгиду добровольного спортивного общества (ДСО) «Сталинец», и с 1936 года одноимённая команда стала принимать участие в чемпионатах СССР среди «показательных команд предприятий и ведомств» в группе «Б». Первый матч в чемпионате страны «Сталинец» провел 27 мая в Днепропетровске, сыграв с местными динамовцами вничью – 1:1. Автором первого гола стал Алексей Ларионов. Тренером команды был Петр Павлович Филиппов.
С 1938 года «Сталинец» выступал среди сильнейших клубов страны. 12 мая 1938 года ленинградцы провели первый матч, сыграв вничью в Донецке со «Стахановцем» (ныне «Шахтер») 2:2, а первые голы забил Виктор Сорокин. В дебютном сезоне «металлисты» финишировали на 14-м месте среди 26 участников, а год спустя «Сталинец» заставил говорить о себе, пробившись в финал Кубка СССР, где в драматичном матче уступил московскому «Спартаку» со счётом 1:3. Ведущими футболистами команды того времени были: вратарь Леонид Иванов, полузащитники Борис Ивин и Анатолий Мишук, форварды Георгий Ласин, Виктор Смагин, Валентин Шелагин. Наставником коллектива стал Константин Андреевич Егоров.
В конце 1939 года Ленинградский металлический завод перешёл в распоряжение Народного комиссариата вооружения и боеприпасов, и сезон 1940 года команда Металлического завода встретила с новым названием – «Зенит».
Великая Отечественная война привела к новым изменениям в жизни команды. Часть игроков осталась в Ленинграде и затем принимала участие в блокадных матчах, многие ушли на фронт. Братья Евгений и Валентин Шелагины, Николай Салостин, Самуил Козинец, Николай Лепека погибли на войне. Аркадий Ларионов, Борис Ивин, Леонид Дорофеев не пережили блокаду.

Зенит 40-50-х годов

Весной 1944 года «Зенит» вернулся в родной город, после чего сенсационно выиграл Кубок СССР. По пути к финалу были обыграны столичные «Динамо» и «Спартак», а в решающем матче ленинградцы сумели одолеть со счётом 2:1 «команду лейтенантов» – ЦДКА (голы у сине-бело-голубых забили Чучелов и Сальников). «Зенит» в этом розыгрыше выступал практически в неизменном составе: Леонид Иванов, Николай Копус, Иван Куренков (капитан), Алексей Пшеничный, Виктор Бодров, Алексей Яблочкин, Алексей Ларионов, Борис Левин-Коган, Николай Смирнов, Борис Чучелов, Сергей Сальников, а тренировал зенитовцев Константин Иванович Лемешев.
К сожалению, этот успех развить ленинградцам не удалось. Год за годом результаты команды снижались, а в 1948 году даже вставал вопрос о её расформировании. В 1958 году впервые в истории клуб возглавил иногородний тренер – москвич Георгий Иванович Жарков, который сделал ставку на воспитанников городских спортивных школ. Но ленинградцы Станислав Завидонов, Анатолий Дергачев, Вадим Храповицкий, Лев Бурчалкин, Николай Рязанов и Олег Морозов не смогли в том сезоне подняться выше четвёртого места.
В 1963 году «Зенит» вновь был близок к завоеванию медалей под руководством Евгения Ивановича Елисеева, но остановился в шаге от пьедестала. В 1966 году зенитовец Василий Данилов в составе сборной СССР стал бронзовым призёром чемпионата мира. Этот защитник является рекордсменом «Зенита» по количеству выступлений за сборную СССР – 23 матча.
В 1967 году «Зенит» замкнул турнирную таблицу, но место среди сильнейших команд страны ленинградцам в год 50-летия Великого Октября сохранили, расширив первую группу класса «А». В начале 70-х годов в игре зенитовцев произошёл всплеск, связанный с приходом в команду Евгения Ивановича Горянского, но этого тренера вскоре позвали в национальную сборную. Пришедший следом Герман Семенович Зонин пытался строить игру команды на научной основе, активно пользовался результатами исследований группы учёных, но максимум, чего ему удалось достичь, – пятое место в осеннем чемпионате 1976 года и выход в полуфинал Кубка страны годом позже. В октябре 1977 года тренерский штаб «Зенита» возглавил Юрий Андреевич Морозов.
Новаторские планы Юрия Морозова, возглавившего «Зенит» на исходе 70-х годов, не всегда находили поддержку у его подопечных, и спустя два года работы Морозов пришёл к выводу, что необходимо сделать ставку на молодых воспитанников ленинградского футбола. Эффект превзошёл самые смелые ожидания. «Зенит» впервые в своей истории стал призёром чемпионата страны. Бронзовые медали получили: Александр Ткаченко, Анатолий Давыдов (капитан), Алексей Степанов, Владимир Голубев, Сергей Бондаренко, Николай Ларионов, Владимир Долгополов, Владимир Казачёнок, Юрий Желудков, Вячеслав Мельников, Юрий Герасимов, Игорь Яковлев, Владимир Клементьев, Юрий Тимофеев и Сергей Швецов. Осенью следующего сезона состоялся дебют команды в Кубке УЕФА. Но первый опыт оказался неудачным: зенитовцы уступили дрезденскому «Динамо» (1:2; 1:4).

Павел Садырин

В конце 1982 года у руля «Зенита» встал Павел Федорович Садырин. Молодой тренер сумел раскрепостить команду, позволив футболистам больше импровизировать на поле. В 1984 году «Зенит» в третий раз в своей истории вышел в финал Кубка страны, но не смог переиграть московское «Динамо». Однако это только сплотило зенитовцев, которые вышли на лидирующие позиции в чемпионате и удержались на первом месте. 21 ноября, победив в последнем туре харьковский «Металлист» – 4:1, «Зенит» стал чемпионом СССР. Золотые медали получили: Михаил Бирюков, Анатолий Давыдов, Алексей Степанов, Сергей Кузнецов, Сергей Веденеев, Николай Ларионов (капитан), Владимир Долгополов, Юрий Желудков, Борис Чухлов, Вячеслав Мельников, Владимир Клементьев, Аркадий Афанасьев, Валерий Брошин, Сергей Дмитриев и Дмитрий Баранник. Впервые сразу четверо зенитовцев (Бирюков, Ларионов, Дмитриев и Клементьев) были приглашены в состав национальной сборной.
За четыре сезона под руководством Садырина сине-бело-голубые ни разу не опускались в турнирной таблице ниже шестого места, четырежды выходили в полуфинал Кубка СССР, стали обладателями Кубка сезона, взяв реванш у динамовцев. Однако в середине 1987 года тренер в результате конфликтной ситуации был вынужден уйти из «Зенита», а через два года затянувшаяся смена поколений привела к тому, что команда покинула высшую лигу.
6 августа 1990 года на базе штатной команды мастеров «Зенит», учредителем которого был профком ЛОМО, решением Исполкома Ленсовета был учреждён ленинградский городской клуб «Зенит». Учредителями нового клуба явились Исполком Ленсовета, Ленинградская ассоциация государственных предприятий, Леноблсовпроф, Ленгорспорткомитет и городская федерация футбола. Высшим органом управления являлся административный совет, состоявший из представителей организаций-учредителей. Президентом клуба стал спортивный обозреватель Ленинградского телевидения Владислав Гусев. Старый клуб самоликвидировался.
В нынешней форме клуб существует с 1993 года, когда было зарегистрировано закрытое акционерное общество «ФК „Зенит“». Президентом стал вице-мэр Санкт-Петербурга Виталий Мутко.
Перелом в судьбе команды наступил после возвращения на тренерский мостик Павла Садырина, вернувшего «Зенит» в высшую лигу, но вскоре ему на смену пришёл Анатолий Бышовец.
Новый наставник придал действиям своих подопечных иные черты, а на лидерские позиции в «Зените» впервые вышли легионеры – игроки национальных сборных Украины, Армении, Молдавии и Белоруссии. Футбол, основанный на строгой игре в обороне и на дисциплине, казался не очень эффектным, но вполне эффективным. На этом тактическом багаже и при определённой свободе, которую привнёс в команду Анатолий Викторович Давыдов, 26 мая 1999 года «Зенит» выиграл Кубок России. Героем финального матча стал Александр Панов, сделавший дубль, а эффектную точку поставил Роман Максимюк – 3:1.
В начале нового века на пост главного тренера вернулся Юрий Морозов, который в 2001 году вновь привёл «Зенит» к бронзовым медалям чемпионата страны. Пришедший ему на смену чешский тренер Властимил Петржела привнёс в команду необходимую долю раскрепощённости, и в 2003 году «Зенит» впервые в своей истории завоевал серебряные медали национального первенства.

Дик Адвокат

И всё же «Зениту» был необходим тренер, способный поднять команду на новый качественный уровень. Именно таким специалистом стал голландец Дик Адвокаат, возглавивший сине-бело-голубых в июле 2006 года. Следующий сезон стал для «Зенита» триумфальным. Победив в последнем туре подмосковный «Сатурн» – 1:0, команда завоевала титул чемпионов России.
Весна 2008-го принесла команде Дика Адвокаата новый успех – международный. Победив в весенней стадии Кубка УЕФА испанский «Вильярреал», французский «Марсель», немецкие «Байер» и «Баварию», «Зенит» одолел в финале шотландский «Глазго Рейнджерс» – 2:0 (отличились Денисов и Зырянов) и стал обладателем почётного европейского трофея.

Кубок УЕФА

В июне пятеро футболистов команды (Малафеев, Анюков, Широков, Зырянов и Аршавин) в составе сборной России завоевали на чемпионате Европы – 2008 бронзовые медали. Кроме того, Аршавин и Зырянов вошли в символическую сборную турнира.
29 августа «Зенит» встретился в матче за Суперкубок УЕФА с победителем Лиги чемпионов, «Манчестер Юнайтед», и обыграл английский клуб со счётом 2:1.
В январе 2010-го года команду принял новый главный тренер – итальянец Лучано Спаллетти. Первую часть сезона команда провела блестяще – в 10 матчах чемпионата было пропущено всего три мяча. Первый трофей Спаллетти с «Зенитом» был выигран 16 мая 2010 года в Ростове-на-Дону. В финале Кубка России петербургская команда выиграла со счётом 1:0 у новосибирской «Сибири» благодаря голу с пенальти в исполнении Романа Широкова.
А уже в ноябре, за 2 тура до окончания чемпионата России, сине-бело-голубые отпраздновали второе золотов в российской истории.